FUNGOS LIQUENIZADOS (LÍQUENS)

FUNGOS LIQUENIZADOS

 OU LIQUENS 

Uma longa história em muitos capítulos

Liquens: uma historia antiga 

Theophrastus de Eresos (Θεόφραστος Ἐρέσιος), nasceu na cidade de Eresos, na ilha grega de Lesbos em 372 a.C. e morreu em 287 a.C. Foi um filósofo e pesquisador, sucessor de Aristóteles na escola peripatética (escolarca). 

Foi quem primeiro estudou e nomeou essas curiosas estruturas vivas encontradas grudads à casca das árvores e sobre rochas.

 

Ele usou o termo Liquen, que em grego significa leproso, do grego λειχήν leichēn, "musgo de árvore, líquen, erupção semelhante a líquen plano na pele", esse substantivo grego deriva do verbo λείχειν, leichein, "lamber", para descrever um crescimento superficial que ocorria na casca das plantações de oliveiras.

 

Gravura em metal representado Theophrastus de Eresos.

Busto de Theophrastus.

Inicialmente, os líquenes também incluíam as hepáticas (Hepaticae), mas Pedânius Diocorides atribuiu o termo a líquenes verdadeiros devido à sua semelhança com a doença cutânea (presumivelmente líquen plano) para a qual deveriam ser específicos.

[Pedânius Dioscórides, Πεδάνιος Διοσκουρίδης, Pedánios Dioskourídēs; c. 40–90 AD (50-70) médico grego, farmacologista, botânico e autor da obra: Περὶ ὕλης ἰατρικῆς, "Sobre a matéria médica" (De materia medica) uma enciclopédia escrita em grego de 5 volumes sobre fitoterápicos e substâncias medicinais relacionadas (uma farmacopeia), amplamente lida e usada por mais de 1.500 anos. Ele foi empregado como médico no exército romano. Considerado o pai da Farmacognosia. nasceu em Anazarbus, Cilícia, Ásia Menor (atual Turquia), Dioscorides provavelmente estudou medicina em uma escola em Tarso, que tinha uma ênfase farmacológica, e ele dedicou seus livros médicos a Laecanius Arius, um médico de lá. Embora se afirme que que tenha servido no exército romano, sua farmacopeia se refere quase exclusivamente a plantas encontradas no Mediterrâneo oriental de língua grega, tornando improvável que ele tenha servido em campanhas (ou viajado) fora daquela região. O nome Pedanius é romano, sugerindo que um aristocrata com esse nome o patrocinou para se tornar um cidadão romano.WP]

História da Terra 

O mais antigo líquen fóssil é o Devoniano Inferior (cerca de 400 milhões de anos) de Rhynie Chert, perto de Aberdeen, Escócia (Taylor et al. 1995). Mais ou menos nessa época, havia vários organismos semelhantes a plantas vivendo na terra, incluindo os nematófitos semelhantes a esteiras, esponjófitos semelhantes à crosta, e os enormes Prototaxitas semelhantes a um tronco (que foi originalmente descrito como um tronco de conífera fóssil). 

Sob o microscópio, eles podem ser vistos como filamentos entrelaçados, e alguns paleontólogos propuseram que esses fósseis são líquenes incomuns. 

As espongiófitas podem ser líquenes (Stein et al. 1993), mas os filamentos microscópicos que constituem os nematófitos e prototaxitas não apresentam os padrões de ramificação típicos das hifas fúngicas. Eles provavelmente representam ramificações isoladas de uma linhagem de algas, "experimentos malsucedidos" na colonização da terra, que não deixaram descendentes. 

Alguns fósseis de líquen são conhecidos de rochas mesozoicas e cenozoicas. Eles incluem pelo menos dois gêneros do âmbar do Báltico datado do Oligoceno (Larson 1978; Garty et al. 1982). Eles também incluem o fóssil Lobaria mostrado abaixo à direita, de rochas do Mioceno em Redding Creek, Califórnia (MacGinite, 1937). 

WANG, KRINKS AND TAYLOR, 2010

Fotos do liquen Daohugouthallus ciliiferus Wang, Krings et Taylor, 2010.

(A) Specimen B0476P, with arrows indicating the lobules. (B) Specimen CNU-LICHEN-NN2019001, with arrows indicating the lobules. (C) Specimen CNU-LICHEN-NN2019002P. Scale bars: 5 mm in A–C.

(FANG et alii, 2020)

Winfrenatia é o mais antigo líquen terrestre conhecido, conhecido a partir de fósseis preservados no baixo Chert Rhynie Devoniano. Compreende um talo, constituído de hifas aseptadas em camadas, com várias depressões em sua superfície superior. Cada depressão contém uma rede de hifas contendo uma cianobactéria revestida por essas hifas. O fungo parece estar relacionado aos Zigomicetos, e o parceiro fotossintético do fotobionte se assemelha às  cianobactérias, Gloeocapsa e Chroococcidiopsis. Pode haver duas algas separadas, tornando o líquen uma simbiose de três organismos.

 

Um nome para um fenômeno

No seculo IV a.C., Theophrastus de Eresos usou pela primeira vez na história uma palavra que ja era usada para descrever uma doença humana, provavelmente lepra. O termo Liquen, que em grego significa leproso, do grego λειχήν leichēn, "musgo de árvore, líquen, erupção semelhante a líquen plano na pele", esse substantivo grego deriva do verbo λείχειν, leichein, "lamber", para descrever um crescimento superficial que ocorria na casca das plantações de oliveiras.  

Uma associação notável

Os líquenes foram as associações para as quais o termo simbiose, originalmente como "Symbiotismus" foi usado em um sentido biológico por Albert Bernhard Frank em 1876 após estudos microscópicos de cinco tipos de líquenes crostosos (formadores de crostas). 

Todavia, por uma palestra que deu em 1878, Anton De Bary é frequentemente citado como o originador do uso do termo para organismos com nomes específicos diferentes que vivem juntos (Oulhen et al., 2016), mas ele conhecia o trabalho de Frank como bem se referiu a ele mais tarde (De Bary, 1884). 

O reconhecimento básico dos líquenes como uma associação dupla, dual, entre um fungo e uma alga, entretanto, foi feito anteriormente por Schwendener em 1867 (HONEGGER, 2000, Mitchell, 2007).

Como um excelente microscopista, Schwendener investigou criticamente a camada gonidial de liquens e o que hoje é conhecido como interface micobionte-pho-tobionte. Schwendener (1869) considerou fungos formadores de líquen como "parasitas", embora com a sabedoria de estadistas, e seus parceiros algais como "helotes", a classe dos escravos na antiga Esparta. O termo simbiose foi introduzido por Frank (1877) em seu estudo de líquenes crostosos e adotado por de Bary (1879) no sentido mais amplo, como a "convivência de organismos diferentes". O termo mutualismo foi introduzido por van Beneden (1875) ) para associações de animais com benefício mútuo.

Embora a hipótese dupla (fungo-alga) dos líquenes tenha sido rejeitada pelos principais liquenologistas da época, ela foi prontamente aceita por muitos biólogos contemporâneos eminentes com interesse em líquenes, como Anton de Bary, os algologistas franceses Thuret e Bornet e o algalogista russo Famintzin  que mais tarde foi um dos primeiros a sugerir a origem endossimbiótica de cloroplastos (Famintzin, 1907). 

De Bary (1866) concluiu que os líquenes eram a forma de frutificação perfeita de ‘‘Nostochaceae and Chroococcaceae’’ ou o hábito alcançado por ‘‘Nostochaceae and Chroococcaceae’’ após o ataque de fungos parasitas. Em sua palestra de 1867, Schwendener referiu-se à necessidade de experimentos de cultura e apontou para o fato de que ninguém até agora foi capaz de cultivar líquenes de gonídios ou ascósporos sozinhos e previu que melhores resultados podem ser possíveis permitindo que ascósporos germinassem em colônias de algas. Esses experimentos de cultura foram estabelecidos em vários laboratórios e resínteses bem-sucedidas sob condições não estéreis foram relatadas por Reess (1872) para Collema sp, Stahl (1877, sob a orientação de de Bary) para Endocarpon sp, e Bonnier (1886) para Xanthoria. A dupla hipótese de líquenes abriu as mentes dos cientistas muito além da liquenologia. Consequentemtne numerosas simbioses mutualisticas foram descobertas tasis como zoochlorellae e zooxanthellae e invertebrados e protoctistas (Brandt 1881, 1883), ectomicorrhiza e nódulos das raízes de plantas (Frank, 1885) e nódulos das raízes de Fabales (Hellriegel, 1886). Todos esses pesquisadores conheciam Schwendener pessoalmente e referenciaram seu trabalho.

Líquens fósseis também foram descritos a partir do Rhynie Chert, que tem 400 milhões de anos (Taylor et al., 2015; Krings et al., 2018). À medida que as algas mais avançadas (eucarióticas) evoluíam, os fungos (principalmente parentes dos atuais Ascomycota) desenvolveram as parcerias que agora são líquenes. Foi sugerido que a liquenização é ancestral e foi obtida raramente durante a evolução progressiva de Ascomycota e, de fato, que as principais linhagens de Ascomycota de espécies não formadoras de líquen vivas hoje podem ser derivadas de ancestrais formadores de líquen (Lutzoni et al. , 2001, 2018).

Quem são os liquens ou fungos liquenizados?

https://youtu.be/wFcgrY9oizc

https://youtu.be/lh3xFOw62aU

Assista aos vídeos, deixe seu like no perfil e liste as características dos liquens em seu caderno.

Dois organismos?

[...] E mesmo quando os basidiomicetos foram expostos, eles não foram fáceis de identificar. Eles se parecem exatamente com uma seção transversal de um dos ramos do ascomiceto. A menos que você saiba o que está procurando, não há razão para pensar que há dois fungos lá, em vez de um, é por isso que ninguém os percebeu nos últimos 150 anos. Spribille (2016) descobriu o que estava acontecendo, rotulando cada um dos três parceiros com diferentes moléculas fluorescentes, que brilhavam em vermelho, verde e azul. Só então a trindade ficou clara. 

“As descobertas derrubam o paradigma dos dois organismos”, ou de um organismo dual, diz Sarah Watkinson, da Universidade de Oxford. “As definições dos livros didáticos de liquens podem ter que ser revistas.” “Isso torna os líquenes ainda mais notáveis”, 

Nick Talbot, da Universidade de Exeter, adiciona: “Agora vemos que eles requerem dois tipos diferentes de fungos e uma espécie de algas e/ou ciannobactéria. Se a combinação certa se reunir em uma rocha ou galho, então um líquen se formará, e isso resultará em organismos semelhantes a plantas grandes e complexos que vemos em árvores e rochas muito comumente. O mecanismo pelo qual essa associação simbiótica ocorre é completamente desconhecido e permanece um verdadeiro mistério.” [...] (YONG, 2016).

Cerca de 20% das espécies de fungos conhecidas são encontradas na natureza em associação com algas e cianobactérias (Marcelli 2006). Por tratar-se de fungos que dependem da fotossíntese realizada pelo fotobionte da associação, os liquens apresentam uma ecologia totalmente vegetal, dependendo de luz, água, do gás carbônico e do nitrogênio, atuando no ecossistema como produtores e não como decompositores, como os demais fungos (Marcelli 1998a).

(1)

(2)

(1) Dois tipos de líquen cobrem uma rocha nas Montanhas da Lua, em Uganda. Fotografia de Paul Zahl, National Geographic. (2)  Fungos de Montana/EUA

 (1) Two types of lichen cover a boulder in the Mountains of the Moon, Uganda. Photograph by Paul Zahl, National Geographic.  (2)Fungi from Montana/USA.

Imagem retirada o vídeo abaixo.

https://youtu.be/Z2a5d59mZLI

https://youtu.be/Fkw_VF5zDT0

O liquen Cladonia grayi. As partes mais conspícuas da Cladonia thallus são os podécios em forma de cálice que sustentam as estruturas reprodutivas sexuais e vegetativas: as margens superiores dos cálices são cobertas por apotécios fúngicos marrons, locais de produção de esporos meióticos e ejeção no ar; as superfícies podetiais são cobertas por propágulos vegetativos verdes chamados sorédios, que são minúsculos pacotes de fungos e algas destacados pela chuva e pelo vento e capazes de crescer e se diferenciar em talos completos. Soredios são continuamente produzidos e extrudada para a superfície podetial a partir do micélio (pseudo-tecido) fúngico subjacente, que contém algas incorporadas (embeded in it). O solo é coberto com as partes em forma de lâminas menos conspícuas da Cladonia, chamadas de esquâmulas (ponta de seta amarela), que são pequenos talos de líquen, mas totalmente diferenciados, com camadas medulares, algais e corticais típicas. Os corpos semelhantes a grama são iniciais de briófitas. A fotografia ampliada em foco foi tirada no laboratório de D.A. por Thomas Barlow. (ARMALEO et alii, 2019).

Cladonia pyxidata 

(Fonte: ohiomosslichen. Bob Klips)

Cladonia pyxidata 

(Fonte: ohiomosslichen. Bob Klips)

USO DOS LIQUENS 

Os liquens são utilizados como forragem, em particular os liquens das renas (no hemisfério norte): Cladonia raniferina, C. alperstris e C. sylvatica. Outras espécies forrageiras incluem Cetraria, Stereocaulon e Alectoria. (Rademaker, 2003).

Cladonia raginferina 

(Fonte: ohiomosslichen. Bob Klips)

A Cetraria islandica foi transformada em pão, creme ralo ou mingau para consumo humano. Líquens também foram usados ​​em vez do lúpulo para fazer cerveja e foram a base de uma grande indústria de conhaque sueca no século XIX. Dez quilogramas de líquen rendia cinco litros de álcool a 50%. 

Os corantes de líquen eram conhecidos por sua alta qualidade e cor, mas foram amplamente substituídos por corantes de anilina sintéticos. O papel tornassol foi originalmente fabricado pelos holandeses a partir de líquenes. 

Ácidos provenientes de liquens foram a fonte de corantes mais importantes para o algodão e a lã na Europa medieval. Dois corantes roxos e vermelhos, orchil (às vezes escrito archil) e cudbear, foram obtidos dos líquenes Roccella e Ochrolechia. Os corantes de líquen eram dissolvidos na urina humana e os fios eram imersos nessa mistura. Os sais de amônia na urina funcionaram como mordentes para tornar os corantes permanentes. Embora a maior parte da indústria de corantes de líquen tenha sido substituída por corantes de anilina de alcatrão de carvão, mais baratos, alguns corantes de líquen ainda são usados ​​hoje. 

Um corante acastanhado do líquen folioso Parmelia omphalodes é usado em tweeds Harris tecidos à mão das Hébridas Exteriores. 

Orceína, um corante usado em citologia para corar cromossomos vermelho-púrpura encontrada em todos os laboratórios de microbiologia, é derivada de Roccella tinctoria. O líquen de pinheiro (Letharia vulpina), um belo líquen fruticoso chartreuse (a beautiful chartreuse fruticose lichen) que cresce na casca de pinheiros e abetos nas montanhas do Pacífico dos Estados Unidos, contém um corante amarelo levemente tóxico chamado ácido vulpínico. As espantosas penas de porco-espinho amarelo-canário tecidas nas cestas dos índios Klamoth e Yurok foram tingidas com esse líquen. (1, 2, 3)

3 Líquenes e fios de seda tingidos com corantes de líquen extraídos através de (a) método de fermentação de amônia e (b) método de água fervente. a Evernia mesomorpha Nyl, (b) Everniastrum cirrhatum (Fr.) Hale, (c) Flavoparmelia caperata (L.) Hale, (d) Nephromopsis nephromoides (Nyl.) Ahti & Randl, (e) Parmotrema nilgherrensis (Nyl.) Hale.

Three Lichens and silk threads dyed with lichen dyes extracted through (a) ammonia fermentation method and (b) boiling water method. a Evernia mesomorpha Nyl, (b) Everniastrum cirrhatum (Fr.) Hale, (c) Flavoparmelia caperata (L.) Hale, (d) Nephromopsis nephromoides (Nyl.) Ahti & Randl, (e) Parmotrema nilgherrensis (Nyl.) Hale.

Mostra de diferentes comunidades bioindicadoras de líquenes indianos: (1) calcióide, (2) usnióide, (3) cianofícea, (4) lobária, (5) xantoparmelioide, (6) grafidioide, (7) lecanorioide, (8 e 9) parmelioide, ( 10) pertusarioide, (11) lecanorioide, (12) leprarioide, (13) fiscióide, (14) tel-osquistáceo, (15) liquinióide e (16) peltulóide.

Shows  different Indian lichen bioindicator communities: (1) calcioid, (2) usnioid, (3)  cyanophycean, (4) lobarian, (5) xanthoparmelioid,(6) graphidioid, (7) lecanorioid, (8 and 9) parmelioid, (10)  pertusarioid, (11) lecanorioid, (12)  leprarioid, (13) physcioid, (14)  tel-oschistacean, (15) lichinioid, and (16)  peltuloid.

Desde o século XVI, membros das famílias Cladoniaceae, Stictaceae, Parmeliaceae e Usneaceae têm sido usados ​​como matéria-prima na indústria de perfumes e cosméticos. Com o aprimoramento das técnicas de fabricação, os extratos de líquen foram combinados em pós de toalete e sachês perfumados. Hoje as principais espécies ainda utilizadas em perfumaria são Evernia prunastri (musgo de carvalho), E. furfuracea e várias espécies de Ramalinae spp. (Rademaker, 2003).

Dermatite alérgica de contato 

Em 1907, foi descrito um paciente com mãos de crocodilo (‘mains de crocodile’) devido ao contato com a casca de castanheiros. Postulou-se que "plantas inferiores" = líquenes, que crescem na casca das árvores poderiam ter sido responsáveis ​​pela dermatite. Outro relato foi feito por um homem que desenvolveu dermatite na lateral do pescoço e da orelha depois de carregar no ombro toras de carvalho recém-cortadas. Um caso semelhante foi relatado na Itália, onde foi observado que a erupção reaparecia a cada vez ao retornar ao trabalho com madeira. Desde essa época (início do sec. XX), houve numerosos relatos de dermatite de contato causadas por liquens que crescem na casca de abetos (Abies), lariços (Larix) e castanhas (Castanea). A maior parte da dermatite de contato ocupacional por líquenes ocorre em trabalhadores florestais que têm contato com líquenes que crescem na casca das árvores. A erupção geralmente está confinada às superfícies expostas da pele, mas padrões menos óbvios podem ocorrer quando os líquenes entram em uma camisa aberta e se alojam na linha da cintura ou quando as roupas estão encharcadas de chuva. O ácido úsnico é praticamente insolúvel em água, mas é carregado pelos troncos das árvores pela água da chuva e está presente no solo até que ocorra sua degradação. (Rademaker, 2003).

Dermatite alérgica de contato, causada pelo ácido úsnico.

(Fonte: Rademaker, 2003)

O uso medicinal de liquens remonta à 18ª dinastia no Egito (1700-1800 a.C.), quando Evernia furfuracea foi usada pela primeira vez como medicamento. 

A tradição das ervas frequentemente usava plantas que pareciam uma doença para tratar esse distúrbio. Xanthoria parietina, por ser amarela, supostamente curava a icterícia, enquanto Peltigera aphthosa, cujo talo é pontilhado por pequenos tubérculos parecidos com verrugas, era recomendada para crianças que sofriam de sapinho. Os longos filamentos de Usnea barbata eram usados ​​para fortalecer o cabelo, embora Hipócrates os prescrevesse para doenças uterinas. 

Boerhaven usou Lobaria pulmonaria para hemorragia e asma. Outras espécies de Evernia, Peltigera, Parmelia, Cladonia, Roccella e Pertusaria foram utilizadas para controlar febres, diarreias, infecções, doenças de pele, epilepsia, convulsões e como laxativos (purgantes).(Rademaker, 2003).

Líquens tem sido usados ​​na medicina tradicional por muito tempo; sabe-se hoje que esses líquens produzem inúmeros metabólitos secundários, porém nosso conhecimento sobre a atividade biológica de substâncias secretadas pelos biontes separados é escasso. 

Este estudo objetivou isolar e encontrar as condições ideais para o crescimento de micélios de três fungos formadores de liquen comum, ou seja, Caloplaca pusilla, Protoparmeliopsis muralis e Xanthoria parietina e avaliar as atividades antibacteriana e antiproliferativa de seus extratos de acetona.

Os resultados mostraram que P. muralis inibiu fortemente o crescimento de bactérias Gram-positivas, ou seja, Bacillus subtilis, Enterococcus faecalis, Staphylococcus aureus e Staphylococcus epidermidis (CIMs de 6,67 a 100,00 μgmL − 1). X. parietina cultivada em meio PDA e G-LBM diminuiu a viabilidade das células cancerígenas HeLa ou MCF-7 com valores de IC50 de cerca de 8 μgmL − 1, enquanto C. pusilla crescendo no meio G-LBM mostrou a maior potência na diminuição da viabilidade das células cancerosas MCF-7 (7,29 μgmL − 1), PC-3 (7,96 μgmL − 1) e HeLa (6,57 μgmL − 1). Também foi mostrado a indução de apoptose em células de linhagem HeLa, PC-3 e MCF-7 tratadas com concentrações crescentes de extrato de C. pusilla. (FELCZYKOWSKA et all, 2017)

Um liquen é uma forma de vida simbiótica entre uma ampla gama de fungos, algas verdes clorofíceas unicelulares ou filamaentosas e/ou cianobactérias, ou possivelmente de todos os três (Hawksworth et al. 1995; Nash 1996a). A diversidade genética e  fenotípica dos organismos envolvidos na simbiose do líquen representa uma fonte valiosa para compostos comercialmente  interessantes. Líquens e seus produtos naturais têm uma longa tradição de serem usados ​​para decoração, cervejaria e destilação, perfumaria e indústria de tingimento, alimentos e remédios (Llano 1948; Richardson 1975, 1988; Fahselt 1994; Elix 1996; Kumar e Müller 1999a; Ingolfsdottir et al. 2000; Choudhary et al. 2005; Ingolfsdottir 2002; Müller 2001; Stocker-Wörgötter 2005).

Como vimos os liquens fornecem alimento especialmente para animais, mas também para humanos. Eles são usados ​​na produção de perfumes, álcool e corantes. Numerosos líquenes têm sido usados ​​em remédios populares por culturas em todo o mundo por milênios, particularmente em regiões temperadas e árticas, mas também em regiões quentes. E tem sido demonstrado que muitos líquens possuem propriedades antibióticas, antitumorais, antimutagênicas, antifúngicas, antivirais, inibidoras de enzimas e inibidoras de crescimento de plantas. Eles pode ser uma fonte potencial de produtos químicos úteis na indústria farmacêutica, alimentícia ou na agricultura orgânica. Os líquens são estudados numa área da biologia chamada de Liquenologia.

O pai da liquenologia

Erik Acharius (Gävle, 10/octubro/1757 - Vadstena, 14/agosto/1819). 

Médico, naturalista e botânico sueco, considerado o pai da Liquenologia.

Erik Acharius (nasceu em 10 de outubro de 1757, em Gävle - 14 de agosto de 1819) foi um botânico sueco pioneiro na taxonomia dos líquenes e é conhecido como o "pai da liquenologia". Acharius nasceu em Gävle, recebeu uma educação privada ate ter idade para frequentar o ginásio de Gävle em 1770, posteriormente matriculou-se na Universidade de Uppsala em 1773, onde estudou História Natural e Medicina, sob orientação de Linnaeus, sendo o último aluno de Linnaeus a defender uma dissertação ante ele.(Ref.?) A dissertação de Acharius intitulada Planta Aphyteia foi sobre uma espécie de planta vascular coletada na África do Sul por Carl Peter Thunberg, que Linnaeus classificou incorretamente como fungo. Com isso, ele ficou conhecido como "o último discípulo de Carl Linnaeus " ou o último pupilo de Lineu.  

Depois de gradurar-se na Universidade de Uppsala em 1776, ele trabalhou na Royal Academy of Sciences em Estocolmo e completou seus estudos médicos na Universidade de Lund em 1782. Ao conluir o curso de medicina foi nomeado médico da cidade em Vadstena em 1785, nomeado oficial médico distrital no condado de Östergötland em 1789, diretor do novo Hospital de Vadstena (que ele havia iniciado) em 1795, e tornou-se professor titular em 1803. Acharius pertencia às gerações  de botânicos suecos mais jovens que continuaram o que Lineu deixou inacabado: a classificação de todos os organismos vivos. 

Acharius iniciou a classificação taxonômica dos líquenes e durante sua vida classificou mais de 3.300 espécies de líquenes separadas em 40 gêneros diferentes.  Na época da morte de Linnaeus, todos os líquenes foram agrupados em um único gênero, portanto, Acharius foi o primeiro a expandir a classificação de líquenes no grupo multi-divisional de organismos que é conhecido hoje. 

Sua primeira publicação foi Lichenographiae Suecia prodromus, publicada em 1798, que detalhou todas as espécies conhecidas de líquen encontradas na Suécia. Este foi o primeiro trabalho publicado a detalhar líquenes usando nomenclatura binomial e expandir sua classificação para além de um único gênero. Enquanto compunha Lichenographiae Suecia prodromus, Acharius começou a se comunicar com Olof Swartz, outro discípulo de Lineu, e de 1780 a 1815 eles trocaram cerca de 350 cartas entre si.  Muitos historiadores acreditam que Swartz influenciou fortemente o desenvolvimento do sistema de classificação de Acharius. Além disso, Swartz apresentou Acharius a muitos outros naturalistas suecos, como também várias figuras internacionais importantes, como James Edward Smith, o chefe da Linnean Society. Essa exposição ajudou Acharius a divulgar suas novas descobertas sobre líquens para um público internacional. 

Depois de publicar seu primeiro trabalho, ele enviou uma cópia para James Edward Smith que, em resposta, indicou Acharius como um membro estrangeiro da Linnean Society.  Posteriormente, Acharius publicou Methodus qua omnes detectos Lichenes (1803),  Lichenographia Universalis (1810), e Synopsis methodica lichenum (1814), cada um dos quais ele enviou para a Sociedade em Londres, acompanhado por centenas de espécimens descritos em cada livro.  Ao longo de sua vida, Acharius coletou mais de 5.500 espécimes de líquen, a maioria dos quais estão hoje alojados no Museu Botânico do Museu Finlandês de História Natural. 

Membro da Royal Physiographic Society em Lund (1795), da Royal Swedish Academy of Sciences (1796), da Linnean Society of London (1801) e da Royal Society of Sciences em Uppsala (1810). 

O gênero de planta Acharia e várias espécies de plantas (por exemplo, Rosa acharii e Conferva acharii) e um inseto, Tortrix achariana, foram nomeados em sua homenagem; da mesma forma, a Medalha Acharius é concedida por conquistas vitalícias em liquenologia. As coleções de Acharius estão distribuídas por vários museus: o Museu Finlandês de História Natural em Helsinque, o Museu Botânico em Uppsala, o Museu Sueco de História Natural e o Museu Botânico em Lund. Seus artigos estão na Biblioteca da Universidade de Uppsala.

LIQUENOLOGIA 

https://youtu.be/eZ7WJkc7qfk

Como vimos, nesta associação de dois organismos diferentes, os organismos fotossintetizantes ou autotróficos da relação (alga verde ou cianobactéria) são chamados de fotobiontes  ou ficobionte (quando se tratar de uma alga verde) e o fungo (heterotrófico) é chamado de micobionte. 

A cianobactéria que estabelece a relação com o fungo faz parte do reino Eubactéria, enquanto que a alga verde está colocada no reino (provisório) dos Protoctistas. O fungo, o outro parceiro desta relação, pertence à divisão Ascomycota do reino Fungi. 

Os fungos que se associam com cianobactérias ou algas verdes, para formar os liquens, são conhecidos como fungos liquenizados.

Tanto algas quanto fungos são beneficiados com a formação dos líquens. Enquanto as algas e cianobactérias fornecem compostos orgânicos ao fungo, este garante um ambiente mais propício para a sobrevivência dsos fotobiontes, protegendo-as contra o ressecamento e fornecendo minerais.

Esquema mostrando os organismos que constituem um liquem. 

Micobionte

Calcula-se que existam entre 17.000 a 20.000 espécies (distribuidas em aproximadamente 600 gêneros) de fungos liquenizados, o que corresponde a 20% dos fungos conhecidos. A divisão Ascomycota é o maior grupo de fungos, com cerca de 64.000 espécies. Deste total, 46% são liquenizados (formam os ascolíquens), ou seja, o fungo (micobionte) associa-se a uma alga e/ou cianobactéria (fotobionte), e a outro fungo fermentador (basidiomiceto) formando uma unidade biológica estável e autossuficiente que nós chamamos de líquen.

Fotobionte

Estima-se que 26 gêneros de algas estabeleçam relações com fungos para formar o talo do líquem, destes 17 gêneros são de algas Chlorophyceae, 8 gêneros de Cyanophyceae e 1 gênero pertence às Xahtophyceae (gênero Heterococcus sp.). Sendo a maioria unicelular mas algumas poucas são filamentosas. 

Entre as algas verdes (clorofíceas), encontradas em associação nos liquens as mais comuns são algas dos gêneros: Trebouxia sp. (mais abundantemente encontrada em fungos liquenizados); Trentepohlia sp., Coccomyxa sp. Com relação as cianofíceas que estabelecem relações com fungos estão os gêneros: Nostoc sp., Scytonema sp., Gloeocapsa sp., e Calothrix sp.

Os Deuteromicetos ou fungos imperfeitos são representados por apenas uma dezena de gêneros, ou pouco mais (formam os deuterolíquens). Os Basidiomicetos formam diversas associações semelhantes a liquens em regiões tropicais e são encontrados com algas azuis (cianobactérias) e formam os basidiolíquens. Algumas espécies do gênero Dictyonema ocorrem como Basidiomiceto liquenizado.(Honda e Vilegas, 1999)

As algas mais comuns encontradas na associação são as algas Chlorophyceas e destas a mais freqüente é uma espécie de Trebouxia, em aproximadamente 70% dos gêneros de liquens. Além de espécies deste gênero, ocorrem também espécies do gênero Coccomyxa e Trentepohlia. 

Entre as algas verde-azuladas (cianofíceas), formadoras de liquens, cianoliquens, as mais comuns são a Nostoc e Scytonema.(Honda e Vilegas, 1999).

Talo

O corpo dos liquens, como o corpo de frutificação dos fungos e o corpo das "talofitas" (algas e briófitas) recebe o nome de talo por não possuir tecidos verdadeiros.

O talo varia muito de espécie para espécie. De uma maneira geral, os liquens possuem talos dos tipos filamentoso, crostoso, folioso, fruticoso, esquamuloso e dimórfico. 

Quanto ao tamanho os líquens podem ser considerados organismos pequenos ambos em altura e comprimento, não ultrapassando alguns centímentros. Contudo, alguns podem se espalhar por uma área plana de mais de um metro.

Quanto a forma do talo 

Crostoso, folioso, fruticoso, filamentoso, esquamuloso, gelatinoso e dimórfico

Crostoso: uma crosta plana comumente vista em troncos e paredes de madeira ou rovhas. 
Folioso: semelhante a folhas aderidas à casca sobre troncos 
Fruticoso: semelhante a um arbusto reamificado
Filamentoso: semelhante a afios de cabelo
Esquamuloso: aparenta ser constituído por pequenas escamas 
Gelatinoso: liquens nos quais a cianobactéria produz um polissacarídeo que absorve e retém a umidade (água ) do meio.

Tipologia do talo

(Fonte: britishlichens)

Estrutura do talo

Estrutura simplificada de um talo de um fungo liquenizado mostrando estruturas reprodutivas tanto vegetativas quando gaméticas.

A foliose lichen thallus (Parmelia saxatilis) in cross-section, with the protective fungal upper cortex (UC), the layer of green-algal photobiont cells (P) positioned above the fungal medulla (M) and lower cortex (LC). (WS)

Esboço de uma fatia de líquen, mostrando a estrutura geral de um talo estratificado (heteromérico). A maioria dos líquenes desenvolve talos estratificados internamente; as camadas mais comuns são um córtex superior, uma camada com o fotobionte, a medula e, às vezes, um córtex inferior. 

As superfícies inferiores, no entanto, geralmente carecem de um córtex e são miceliais (descritas como "algodoadas"), muitas vezes com hifas fúngicas agregadas em filamentos de modo que a superfície inferior do talo parece ter uma rede de veias. O micélio fúngico pode ser compostos de hifas alongadas em um micélio bastante frouxo (prosoplectenquimatoso) ou podem ser firmemente compactados de modo que as hifas individuais não sejam distinguíveis e o tecido pareça ser composto de células isodiamétricas, isso é chamado de tecido pseudoparenquimatoso porque se assemelha ao parênquima genuíno das plantas vasculares. O esboço mostrado ilustra um líquen como Peltigera, que é um líquen folioso com talos lobados largos que ocorrem em muitas partes do mundo crescendo em solo, rochas, árvores e superfícies semelhantes. Todas as espécies de Peltigera se associam com a cianobactéria fixadora de nitrogênio do gênero Nostoc, que é provavelmente a "alga azul esverdeada" mais amplamente distribuída no mundo. Alguns também apresentam um fotobionte constituído por uma alga verde eucariótica. Por causa de sua capacidade dupla de fixar o nitrogênio da atmosfera e fotossintetizar, esses líquenes são colonizadores primários cruciais e realmente iniciam o processo de formação do solo. 

Para obter mais detalhes, consulte Nash (2008a) e Sanders (2001). Esta figura redesenhada e modificada a partir de uma ilustração em Hudson, 1986.

Talo Herteromero e Homoisomero

Estrutura heteromérica. Secção vertical de um talo folioso de 

Phaeophyscia orbicularis. (Photo source © Danièle Gonnet).

Organização dos micobionte e fotobionte na formação do líquen.

(Fonte: Moraes, 2017)

Estutura heteromérica de Enchylium tenax com talo gelatinoso 

(Fonte: document © J. Asta)

A parte do líquen que não está envolvida na reprodução é chamada de Talo. 

O talo é composto das seguintes partes: córtex superior, zona das algas, medula, córtex inferior

 

Córtex superior

O córtex é uma "pele" ou camada protetora de filamentos fúngicos, hifas, densamente compactadas. O córtex superior esta presente na parte superior. 

Zona de algas

A zona de algas geralmente envolvem algas no micélio fúngico complexos. 

Medula

A medula é a parte central do talo do líquen. Ela forma a parte principal do talo.  

Córtex inferior 

O córtex inferior está presente abaixo da medula oblonga. É uma camada estreita de hifas compactamente organizadas.

Corte transversal em um talo folhoso (Parmelia saxatilis) mostrando o córtex  superior protetivo fungico, (UC), a camada de células da alga verde (fotobionte) (P) posicionada acima da medula (M) e o córtex inferior (LC). (WS)

Corte transversal mostrando as camadas de hifas 

do micobionte e células do fotobionte (Moore, s/d)

Relação Simbiótica Obrigatória 

Heinrich Anton de Bary e a symbiosis (Simbiose)

Heinrich Anton de Bary (26/janeiro/1831 – 19/janeiro/1888) foi um cirurgião, botânico, microbiologista e micologista alemão. É considerado o fundador do estudo das doenças em plantas a fitopatologia. Heinrich Anton de Bary foi pioneiro no estudo dos cogumelos e das algas. Seus numerosos estudos sobre história vital dos fungos, e sua contribuição para a compreensão das algas e tracheobiontas são referências em biologia. É considerado um dos fundadores da micologia. No ano de 1878, numa palestra para a Associação Alemã de Médicos e Naturalistas ele descreveu a relação íntima entre algas ou cianobactérias ou ambas e fungos filamentosos; foi aqui que Anton de Bary introduziu o conceito de simbiose num contexto biológico. Em 1877 o botânico alemão Albert B. Frank usou o termo simbiotismus em um manuscrito e isso deve ter estimulado de Bary; contudo o termo symbiosis já havia sido incorporado na liguística humana no ano de 1622. Mas a inovação de de Bary foi a centralização do termo na biologia desta relação.

Em 1878, o professor de Bary recebeu um convite para se dirigir à Associação dos Naturalistas e Médicos Alemães (de Bary 1879a,b). Foi aqui, descrevendo as íntimas parcerias entre algas ou cianobactérias (ou ambas) e fungos filamentosos, que Heinrich Antonde Bary introduziu o termo “simbiose” em um contexto biológico. É digno de nota que o botânico alemão Albert Bernhard Frank usou a palavra “simbiotismo” em um manuscrito de 1877 e isso pode ter estimulado de Bary. Além disso, o termo “simbiose” foi incorporado à linguística humana em 1622; assim, a inovação de Bary foi biologicamente centrada (Richardson 1999). Em 1879, o discurso de de Bary foi publicado privadamente em Estrasburgo, Alemanha, pela editora Verlag von Karl J. Trübner como Die Erscheinung der Symbiose (de Bary 1879a). Este artigo seminal foi traduzido para o francês (intitulado De la symbiose) e publicado na Vue Internationale des Sciences (tradução em inglês: International Journal of Science) (de Bary 1879b), mas apenas fragmentos foram traduzidos para o inglês (por exemplo, Ahmadjian e Paracer 1986;Sapp 1994). Esperamos que, ao fornecer uma tradução completa, pesquisadores em todos os níveis, bem como historiadores da ciência, obtenham uma maior compreensão da simbiose e das origens de uma disciplina que investiga uma gama tão ampla de associações entre seres vivos.

[In 1878, Professor de Bary was given the honor of an invitation to address the Association of German Naturalistsand Physicians (de Bary 1879a,b). It was here, describingthe intimate partnerships between algae or cyanobacteria(or both) and filamentous fungi, that Heinrich Antonde Bary introduced the term ‘symbiosis’in a biologicalcontext. It is worthy to note that German botanist AlbertBernhard Frank used the word ‘symbiotismus’in a 1877manuscript and this may have stimulated de Bary.Furthermore, the term ‘symbiosis’was incorporated intohuman linguistics in 1622; thus, de Bary’s innovationwas biologically centered (Richardson 1999). In 1879,de Bary’s speech was privately published in Strasburg,Germany, by the Verlag von Karl J. Trübner publishing com-pany as Die Erscheinung der Symbiose (de Bary 1879a). Thisseminal paper was translated into French (titled, De lasymbiose) and published in Vue Internationale des Sciences(English translation: International Journal of Science)(de Bary 1879b), but only fragments have been translat-ed into English (e.g., Ahmadjian and Paracer 1986;Sapp 1994). We hope that by providing a full transla-tion, researchers at all levels as well as historians of sciencewill gain a greater understanding of symbiosis and theorigins of a discipline that investigates such a widerange of associations.].  A. De Bary.(1879). Die Erscheinung der Symbiose. Verlag Karl Trübner, 1879. (1).

https://youtu.be/KShXU9pwFnI

É nessa distinta tradição que estamos estudando a simbiose entre essas importantes entidades biológicas: algas clorofíceas e/ou cianobactérias e fungos filamentosos. 

As simbioses de liquens constituem uma relação fascinante entre algas e/ou cianobactérias e fungos. O estilo de vida simbiótico do líquen evoluiu no início da evolução dos ascomicotas e também é conhecido em alguns basidiomicotas. 

As linhagens ascomicotas se diversificaram no estágio liquenizado para dar origem a uma tremenda variedade de morfologias. Seus talos são frequentemente internamente complexos e estratificados para integração otimizada do metabolismo de algas e fungos.  

Os talos ascomicota são freqüentemente colonizados por fungos não-liquenizados específicos e, ocasionalmente, também por outros líquenes. (Basidiomycete yeasts in the cortex of ascomycete macrolichens, SPRIBILLE et all., 2016).

A microscopia tem revelado as várias maneiras de como esses fungos interagem com seus hospedeiros. Além da diversidade morfologicamente reconhecível de micobiontes e fungos liquenícolas (fungos que habitam o liquen), muitos outros microrganismos, incluindo outros fungos e comunidades bacterianas, são agora detectados em líquenes por abordagens dependentes e independentes de cultura (GRUBE AND WEDIN, 2016,SPRIBILLE et all., 2016). 

[Besides the morphologically recognizable diversity of the lichen mycobionts and lichenicolous (lichen-inhabiting) fungi, many other microorganisms including other fungi and bacterial communities are now detected in lichens by culture-dependent and culture-independent approaches.]

A aplicação de abordagens "multi-ômicas", técnicas microscópicas refinadas e estudos fisiológicos aumentaram nosso conhecimento sobre líquenes, não apenas sobre os táxons envolvidos nas interações de líquen, mas também sobre suas funções.

Um fungo, um liquen?

Liquens são organismos compostos, mais precisamente uma associação simbiótica composta por um ou mais fungos, o organismo micobionte, heterotrófico, e uma algas verde ou uma cianobactéria, o organismo fotobionte ou ficobionte, autotrófico, fotossintetizante.

 

O nome Liquen não constitui uma unidade taxonômica válida, mas sim um grupo biológico que apresenta modo de coexistência vantajoso para seus parceiros, cujo talo (estrutura corporal) é formado por um componente fúngico, as hifas de um micobionte (ascomiceto), uma levedura (basidiomiceto) e o fotobionte que pode ser células de uma alga verde unicelular ou filamentosa ou uma cianobactéria, ou ambas. 

Segundo o Código Internacional de Nomenclatura Botânica, o nome do liquen refere-se à espécie de fungo (Greuter et al., 2003).

Esta associação resulta em uma estrutura especializada, o talo, onde o fungo forma um micélio cujas hifas envolvem as células do fotobionte. Esta relação, muitas vezes citada como um exemplo clássico de simbiose mutualista, é, segundo alguns autores, um parasitismo do fungo sobre o fotobionte, de quem ele obtém seu alimento, açúcares, (Ahmadjian, 1993) e eventualmente nitrogênio no caso de cianobactérias. Entretanto, já existe estudos que comprovam que o micobionte e o fotobionte realizam uma associação simbiótica mutualista verdadeira.

Um liquen é um organismo composto que surge quando algas ou cianobactérias vivem entre os filamentos, i.e., entre as hifas que formam o micélio do fungo em uma relação simbiótica mutuamente benéfica. 

Os fungos se beneficiam dos carboidratos produzidos pelas algas ou cianobactérias via fotossíntese. As algas ou cianobactérias se beneficiam por serem protegidas do meio ambiente pelas hifas filamentosas dos fungos, que também coletam umidade e nutrientes do meio ambiente e (geralmente) fornecem um local seguro, com umidade e iluminado. 

Embora alguns parceiros fotossintéticos em um líquen possam sobreviver fora dessa associação (líquen), a associação simbiótica líquen amplia o alcance ecológico de ambos os parceiros envolvidos, pelo que a maioria das descrições de associações de micobionte mais fotobiontes os descreve como simbióticos. 

Ambos os parceiros obtêm água e nutrientes minerais principalmente da atmosfera, por meio da chuva e da poeira. O parceiro fúngico protege a alga retendo água (umidade), servindo como uma área maior de captação de nutrientes minerais e, em alguns casos, fornece minerais obtidos do substrato. 

Se uma cianobactéria estiver presente, como parceiro primário,  além de uma alga verde como em certos liquens tripartites, elas podem fixar o nitrogênio atmosférico, complementando as atividades da alga verde.

Em três linhagens diferentes, o parceiro fúngico perdeu de forma independente o gene mitocondrial atp9, que tem funções-chave na produção de energia mitocondrial. A perda torna os fungos completamente dependentes de seus simbiontes.

Líquenes são associações mutualísticas obrigatórias (simbióticas) entre um fungo (o micobionte) e um parceiro fotossintético (o fotobionte), também chamado de ficobionte, pois a maioria são algas verdes unicelulares ou filamentosas. Geralmente é uma associação entre um fungo ou mais fungos e uma alga verde, às vezes uma cianobactéria, como fotobiontes. 

A base da associação é que os fotobiontes usam a luz solar para produzir carboidratos através da fotossíntese que são compartilhados por ambos os parceiros no líquen. Alguns líquenes contêm algas verdes e cianobactérias como fotobiontes, caso em que a cianobactéria pode se concentrar na fixação de nitrogênio atmosférico para o metabolismo conjunto dessa associação tripartida.

Usando metatranscriptômica para examinar a simbiose de líquen, Spribille et al. (2016) descobriram que a visão binária clássica dos líquenes como uma simbiose entre um único fungo, geralmente um ascomiceto, e um parceiro fotossintetizador, é muito simples e incompleta. 

Eles descobriram que os macroliquens são constituídos não de dois, mas de três parceiros simbióticos: um fungo ascomiceto, uma alga fotossintética e, inesperadamente, uma levedura basidiomiceto. 

Usando marcadores que se ligam a mRNAs específico de leveduras ascomicetos, foi possível localizar as células da levedura imersas no córtex do talo do líquen, i.e., imersas entre as hifas do micélio do ascomiceto. 

Os pesquisadores mostraram também que essas leveduras podem contribuir significativamente para a morfologia final do liquen, ou seja a forma como os percebemos na natureza . 

As leveduras são onipresentes e parceiras essenciais para a maioria dos líquenes e não são colonizadores casuais ou parasitas. 

Além das duas espécies de fungo e do fotobionte existem as bactérias.
Além das cianobactérias fixadoras de nitrogênio, foram registradas cinco ordens bacterianas (eubacaterias) frequentemente encontradas nos talos: Sphingomonadales, Rhodospirillales, Myxococcales, Chthoniobacterales, e Sphingobacteriales, fornecendo funções (executando algum serviço) para a comunidade simbiótica geral do líquen que vão desde o fornecimento de vitaminas e cofatores até a degradação de compostos fenólicos (CERNAVA et al., 2017). 

Hawksworth & Grube (2020) redefiniram a simbiose de líquen como: 'um líquen é um ecossistema autossustentável formado pela interação de um fungo existente e um arranjo extracelular de um ou mais parceiros fotossintéticos e um número indeterminado de outros organismos microscópicos' .

Evidências recentes de comunidades bacterianas específicas estenderam o conceito tradicional da simbioses de líquen fungo-algas por mais um outro reino de organismos. Embora papéis funcionais já fossem atribuídos a membros dominantes da microbiota altamente diversificada, uma fração substancial dos colonizadores onipresentes permaneceu inexplorada até agora. Empregamos uma abordagem multi-ômica para caracterizar ainda mais as guildas funcionais em um sistema modelo não convencional, i.e., um liquen.

Os ramos da ciência conhecidos informalmente como omics = ômicas são várias disciplinas da biologia cujos nomes terminam no sufixo ômica, como genômica, proteômica, metabolômica, metagenômica e transcriptômica. Omics visa a caracterização e quantificação coletiva de pools de moléculas biológicas que se traduzem na estrutura, função e dinâmica de um organismo ou organismos.

Por mais de 150 anos, os líquenes foram considerados uma simbiose entre um único fungo, geralmente um ascomiceto, e um parceiro fotossintetizador (fotobionte). Há muito se sabe que outros fungos ocorrem como parasitas ocasionais ou endófitos, mas o paradigma de um fungo, um líquen raramente foi questionado. 

Simbiontes (1)

Líquen = fungo ascomiceto + basidiomiceto fermentador + fotobionte

Estudos mostram que muitos líquenes comuns são compostos pelo conhecido ascomiceto, o parceiro fotossintetizante e, extraordinariamente, leveduras basidiomicotas específicas. Essas leveduras estão incrustadas no córtex e sua abundância se correlaciona com variações previamente inexplicadas no fenótipo.

Linhagens de basidiomicetos mantêm associações estreitas com espécies específicas de líquen em grandes distâncias geográficas e foram encontradas em seis continentes. 

O córtex de líquen estruturalmente importante, tratado por muito tempo como uma zona de células de ascomicetos diferenciadas (hifas), parece conter consistentemente dois fungos não relacionados. 

O córtex do líquen pode ser definido como um arcabouço estrutural de hifas do ascomiceto onde estão entremeadas as hifas de um basidiomiceto. 

A maioria das definições da simbiose do líquen enfatiza sua natureza dual: o mutualismo de um único fungo e um único simbionte fotossintetizante, ocasionalmente suplementado por um segundo simbionte fotossintetizante em estruturas modificadas. 

Juntos, esses organismos formam planos corporais estratificados, frequentemente com talo folioso ou fruticoso (semelhante a arbustos) que não se parecem com nenhum dos simbiontes isoladamente, uma característica considerada única entre as simbioses. 

[Todavia não parece ser isto o que esta ocorrendo na realidade; evidências mostram que pode existir um "triângulo amoroso" ou um "quadilátero afetivo", talvez até um "polígono sentimental" entres diversas espécies de diferentes taxa na manutenção da estrutura liquênica.(licença poética do autor do blog)]

As tentativas de sintetizar o talo do líquen a partir dos dois componentes aceitos em condições axênicas (diz-se de uma cultura livre de qualquer contaminante com apenas os dois simbiontes), no entanto, raramente produziram estruturas que se assemelham ao talo natural, como fora encontrado na ambiente. Notavelmente, uma característica estrutural crítica dos líquenes estratificados, o córtex, geralmente permanece rudimentar em simbioses geradas em laboratório. Recentemente, foi sugerido que os agentes microbianos, especialmente as bactérias, podem desempenhar um papel na formação de talos completos e funcionais de líquens. (SPRIBILLE et all., 2016).

Nossa imagem microscópica inicial não revelou quaisquer células que pudéssemos atribuir a Basidiomycetos com certeza. Além disso, as tentativas de cultura do basidiomiceto a partir de talos frescos não foram bem sucedidas. Portanto, desenvolvemos protocolos para hibridização in situ fluorescente (FISH) visando sequências específicas de rRNA de ascomicetos e cistobasidiomicetos. Sondas FISH específicas para cistobasidiomicetos hibridizaram inequivocamente células redondas de ~3 a 4 μm de diâmetro incorporadas no córtex periférico de B. fremontii e B. tortuosa (Fig. 3 e filme S1). Consistente com os dados de abundância de transcritos, essas células foram mais abundantes em talos de B. tortuosa (Fig. 3), onde foram incorporadas em resíduos de metabólitos secundários (filme S1). Imagens de outras espécies de líquen também revelaram células de morfologia semelhante no córtex periférico (fig. S6). Imagens compostas de FISH tridimensionais de B. capillaris mostram as células ocorrendo em uma zona externa ao lecanoromiceto (*) (Fig. 4 e filme S2) e incorporadas em polissacarídeos (Fig. 4C), explicando por que essas células não são observadas na microscopia eletrônica de varredura (Fig. 4A). Em algumas espécies, como L. vulpina, a abundância de células vivas hibridizadas foi baixa, mas a remoção seletiva da camada de polissacarídeo por lavagem revelou altas densidades de células aparentemente mortas colapsadas dentro do córtex (fig. S7). Essas células mortas podem explicar a escassez do sinal FISH em alguns experimentos. As células únicas mononucleadas (fig. S8C), evidência de brotamento e ausência de hifas ou conexões de grampo são consistentes com um estado anamórfico ou de levedura em Cystobasidiomycetes. Imagens de FISH de galhas de Cyphobasidium no líquen Hypogymnia physodes, obtidas na Noruega, confirmaram a ligação com o estado sexual ou teleomórfico (fig. S8), que parece desenvolver-se raramente (15). Esses dados sugerem que a forma indutora de galhas do Cyphobasidium completa seu ciclo de vida inteiramente dentro dos liquens. (SPRIBILLE et all., 2016). (*) Lecanoromycetes é a maior das classes de fungos liquenizados. Pertence ao subfilo Pezizomycotina no filo Ascomycota. Os ascos de Lecanoromycetes na maioria dos casos libertam os esporos por deiscência rostrada.

Our initial microscopic imaging failed to reveal any cells that we could assign to Basidiomycetes with certainty. Furthermore, attempts to culture the basidiomycete from fresh thalli were unsuccessful. We therefore developed protocols for fluorescent in situ hybridization (FISH) targeting specific ascomycete and cystobasidiomycete rRNA sequences. Cystobasidiomycete-specific FISH probes unambiguously hybridized round, ~3 - to 4-μm-diameter cells embedded in the peripheral cortex of both B. fremontii and B. tortuosa (Fig. 3 and movie S1). Consistent with the transcript abundance data, these cells were more abundant in thalli of B. tortuosa (Fig. 3), where they were embedded in secondary metabolite residues (movie S1). Imaging of other lichen species likewise revealed cells of similar morphology in the peripheral cortex (fig. S6). Composite three-dimensional FISH images from B. capillaris show the cells occurring in a zone exterior to the lecanoromycete (Fig. 4 and movie S2) and embedded in polysaccharides (Fig. 4C), explaining why these cells are not observed in scanning electron microscopy (Fig. 4A). In some species, such as L. vulpina, the abundance of hybridized living cells was low, but selective removal of the polysaccharide layer through washing revealed high densities of collapsed, apparently dead cells within the cortex (fig. S7). These dead cells may explain the paucity of the FISH signal in some experiments. The mononucleate single cells (fig. S8C), evidence of budding, and absence of hyphae or clamp connections are consistent with an anamorphic or yeast state in Cystobasidiomycetes. FISH imaging of Cyphobasidium galls on the lichen Hypogymnia physodes, obtained from Norway, confirmed the link to the sexual or teleomorphic state (fig. S8), which appears to develop rarely (15). These data suggest that the gall-inducing form of Cyphobasidium completes its life cycle entirely within lichens. (SPRIBILLE et all., 2016).

Fig. 4 Imagens de células fluorescentes de elementos fúngicos duplos em líquen talo. (A) Imagem de microscopia eletrônica de varredura de um filamento de talo de Bryoria capillaris (barra de escala, 200 μm). (B) Hibridização FISH de B. capillaris thallus, mostrando leveduras Cyphobasidiales (verde) e o lecanoromiceto (azul) com autofluorescência de clorofila A da alga (vermelho). O volume dentro das duas linhas verticais é visualizado à direita; a vista frontal não recortada é mostrada na parte superior. O filme S2 mostra uma animação do z-stack tridimensional de ~ 100 μm. (C) Detalhe das células de levedura (barra de escala, 5 μm). 

Fig. 4 Fluorescent cell imaging of dual fungal elements in lichen thalli. (A) Scanning electron microscopy image of a thallus filament of Bryoria capillaris (scale bar, 200 μm). (B) FISH hybridization of B. capillaris thallus, showing Cyphobasidiales yeasts (green) and the lecanoromycete (blue) with algal chlorophyll A autofluorescence (red). The volume within the two vertical lines is visualized on the right; the unclipped frontal view is shown at the top. Movie S2 shows an animation of the three-dimensional ~100-μm z-stack. (C) Detail of yeast cells (scale bar, 5 μm).

As simbioses entre táxons co-evolutivos são frequentemente marcadas por reduções do genoma, como a perda de genes codificadores de proteínas em pelo menos um dos parceiros como um meio de diminuir a redundância ou reduzir o conflito intergenômico. Para explorar este fenômeno em um grupo icônico ainda subestudado de organismos simbióticos obrigatórios, genomas mitocondriais de 22 espécies recentemente sequenciadas e anotadas de fungos liquenizados foram comparados com 167 genomas mitocondriais de fungos não liquenizados. Os resultados demonstram a primeira perda em larga escala do gene atp9 de mitocôndrias de fungos liquenizados. 

Apesar das funções-chave na produção de energia mitocondrial, verificou-se que o gene que codifica a proteína atp9 foi perdido de forma independente em três linhagens diferentes, abrangendo 10 das 22 espécies estudadas. 

Uma busca por cópias funcionais previstas de atp9 entre os genomas de outros simbiontes envolvidos em cada líquen revelou o comprimento total, cópias presumivelmente funcionais de atp9  em um ou outro: no parceiro fotossintétizante ou em outros fungos simbióticos em todas as 10 instâncias. 

Juntos, todos esses dados fornecem evidências de uma relação simbiótica obrigatória na qual os processos genômicos centrais foram simplificados, provavelmente devido à coevolução entre os fungos ascomicetos e as algas verdes e cianobactérias. (POGODA et all, 2018).

Nostoc spp

Esquema de uma Nostoc spp

Scytonema javanicum, desenhos de material natural (Brasil, SP), fotomicrografias da cepa CCALA 1006. Barras de escala (a-b) 10 µm; (c, dl) 20 μm.

Scytonema javanicum, line drawings from natural material (Brazil, SP), light micrographs from strain CCALA 1006. Scale bars (a-b) 10 µm; (c, d-l ) 20 μm. Orig. (Fonte: Komárek et alii, 2013)

Scytonema spp (cfb)

Nos liquens, as algas constituem, com raras exceções, uma parte muito pequena do talo variando entre 5-10% da massa ou volume e são completamente envolvidas pelas hifas (micélio) do fungo nos talos. Portanto, toda a organização do talo liquênico se deve ao fungo. As algas podem, ou não, estar restritas a uma camada especial do talo e responsabilizam-se totalmente pela fotossíntese.

O micobionte, geralmente dominante, é um organismo heterotrófico que obtém sua fonte de carbono do fotobionte. A liquenização pode ser considerada uma estratégia pela qual o fungo pode satisfazer sua necessidade de carboidrato para respiração e crescimento. Sabe-se hoje, que polióis em liquens com algas verdes e glucose em liquens com cianofíceas são passados do fotobionte para o micobionte. 

No estado liquenizado a parede celular do fotobionte se torna mais permeável à perda de carboidratos, resultando em benefício para o micobionte. Além disso, em cianolíquens o micobionte ganha uma fonte de nitrogênio, já que as cianobactérias conseguem fixar o nitrogênio, pois suas células especiais chamadas heterocistos, que fixam o N2 da atmosfera (transformação do N2 em íon amônia NH3+) e o transformam em formas passíveis de absorção e uso pelas células.

Com relação à alga, as vantagens não estão associadas a ganhos metabólicos em si, mas a benefícios, de alguma maneira, relativos à hidratação, evitando dessecação. Além disso, as hifas opacas protegem a alga de alta intensidade luminosa e dos raios UV do sol, e a liquenização é um mecanismo que permite ao fotobionte se desenvolver em ambientes de alta luminosidade. (Honda e Vilegas, 1999)

Como resultado da simbiose, tanto o fotobionte quanto o micobionte têm se espalhado em muitos habitats (ampliação da distribuição dos simbiontes), e sua distribuição vai das regiões tropicais às regiões polares, e do nível do mar a 4.000 m de altura, onde separadamente ou individualmente, na condição de organismos de vida livre, não conseguiriam sobreviver, ou seriam raros. Por exemplo, as algas de vida livre e cianofíceas, em sua maioria, ocorrem em ambientes aquáticos ou bastante úmidos, mas como parte de liquens ocorrem abundantemente em habitats que são freqüentemente secos, incluindo desertos.

Localização dos fotobiontes no corpo do micobiontes

(MicrobeHunter)

Os liquens são encontrados desde o nível do mar até as montanhas mais altas. Porém, são relativamente raros em altitudes acima de 5.000 m e em matas muito fechadas ou excessivamente escuras. Podem, também, ser encontrados em desertos onde a temperatura é bastante variável, e em regiões polares, com temperaturas extremamente baixas, como na Isla Grande de Tierra del Fuego, Ushuaia. Seu limite de tolerância às oscilações climáticas é superior a qualquer outro vegetal. 

Desenvolvem-se sobre os mais variados substratos, sendo que muitos não apresentam especificidade: existem espécies que somente se desenvolvem sobre córtex de árvores, outras sobre folhas e outras sobre rochas alcalinas ou ácidas, necessitando ou não das características físicas como rugosidade, porosidade, dureza, exposição à luz; há outras, ainda, mais exigentes quanto ao pH do substrato, presença de partículas no ar, umidade, ventos e temperatura. 

Portanto, a presença de liquens nos mais variados habitats e micro-habitats depende da disponibilidade de fatores físicos e climáticos que proporcionem as condições necessárias para seu desenvolvimento. Dessa forma, cada região pode apresentar uma comunidade liquênica com componentes específicos próprios em resposta às condições ambientais.(Honda e Vilegas, 1999). Por isso, ou devido a essas características os líquens são bioindicadores da qualidade ambiental. 

Reprodução dos liquens 

Reprodução vegetativa

A reprodução dos líquens ocorre basicamente de forma assexuada. 

Ocorre sobretudo a reprodução por fragmentação, pela produção de esporos, por sorédios e por isídios. Essa última estrutura pode ser definida como uma projeção do talo.

Sorédios 

Sorédio é o nome dado à estruturas formadas por muitas células da algas envoltas por algumas hifas dos fungos. Trata-se de um tipo de estrutura de reprodução vegetativa ou clonagem. 

Isídios

Os isídios são pequenos ramos diferenciados que se destacam e são liberados da  superfície do talo pela ação mecânica de gotas de chuva, pelo vento, etc. Os isídios são recobertos por córtex e contêm alga e fungo.

Os isídios são pequenos propágulos reprodutivos vegetativos de talos compostos por hifas fúngicas (micobionte) e células de algas (gonídios do fotobionte) que possuem a estrutura completa do líquen, córtex e medula e que podem ser facilmente separados, devido a sua fragilidade. 

Propagação vegetativa: esquerda, isídios de Parmelia saxatilis; à direita, talo de Lepra amara com sorédia.

Vegetative propagation: left, isidia from Parmelia saxatilis; right, Lepra amara thallus with soredia (Source photos © J. Asta)

Ao serem separados do talo principal podem regenerar um líquen completo ao caírem em local apropriado. Possuem morfologias bastante variada, podendo ser: verrucoso, cilíndrico, claviforme, escaliforme, coraloide, simples, ramificado. 

Isídios podem ser facilmente confundidos com outros propágulos produzidos pelos líquens, particularmente com filídios, fibrilas e hormocistângios. 

Os isídios são importante para a propagação do liquem realizada por invertebrados liquenófagos, por exemplo ácaros, tendo sido demonstrado a permanência de isídios funcionais nas fezes desses artrópodos. Os isídios podem ser dispersos pelo vento, por gotas de água da chuva ou por animais inadvertidamente.

Isídio verrucoso na superfice do líquen Parmelia saxatilis

(Fonte: Ed Uebel. WK)

(a) Fragmentação

A morte e a decomposição de partes mais antigas do talo produzem pedaços menores que dão origem a um novo talo. Às vezes, os pedaços quebrados (fragmentos) se transformam em novos talos, desde que contenham ambos os

componentes de algas e fungos.

(b) Soredium

É o método mais comum de reprodução vegetativa. Estas são pequenas protuberâncias, que aparecem na superfície superior pelo talo. Eles podem ocorrer dentro de uma estrutura compacta chamadas sorálio ou podem surgir tão abundantemente a ponto de se espalhar como uma fina camada acinzentada, 

camada de poeira. 

Cada soredium consiste em algumas células do fotobionte (algas) rodeadas por uma massa de hifas do micobionte.

Soralium (flexha) de Evernia sp.

Soredia surge da zona das algas abaixo do córtex superior. As células da zona das algas se dividem ativamente e logo ficam cercado pelas hifas do fungo. Soredia são muito leves e facilmente disseminado pelo vento ou pela chuva. Depois de cair em um substrato adequado, eles se desenvolvem em um novo líquen, por exemplo, Parmelia, Bryoaria etc.

Propágulos vegetativos simbióticos. (a, b) Formação de soralium e sorédio em Xanthoria fallax (Hepp ex Arnold) Arnold (Teloschistales). Cada sorédio contém um grupo de células de Trebouxia em divisão. (c) Formação de isídio em Sticta fuliginosa (Hoffm.) Ach. (Peltigerales). A seta aponta para um isídio que está “pronto para ir”. (d) Xanthoria candelaria (L.) Th. Pe. com um blastídio levemente constrito basalmente (setas). (e, f) Abordagem experimental para estudar opções de propagação vegetativa simbiótica via fragmentos de talos. Esses fragmentos são naturalmente destacados durante danos mecânicos e ao longo das margens da ferida (para detalhes, ver Honegger 1995, 1996). (e) Fragmentos de talo de Xanthoria parietina (L.) Th. Pe. (ver 5.10c, d) crescem em novos talos. (f) Propagação simbiótica vegetativa de Xanthoria parietina via lóbulos de talos destacados. Este espécime em particular foi submetido a um pré-tratamento muito especial. Após choque de congelamento em nitrogênio líquido sub-resfriado, fratura por congelamento, revestimento por pulverização com uma liga de ouro e paládio e exame com o feixe de elétrons ionizante sob condições de alto vácuo em um LTSEM a 20 kV, este e vários outros lóbulos continuaram seu crescimento (nota: apenas os espécimes que sobreviveram a este tratamento foram examinados no estado dessecado!) (HONEGGER, 2012).

[Symbiotic vegetative propagules. (a, b) Soralium and soredium formation in Xanthoria fallax (Hepp ex Arnold) Arnold (Teloschistales). Each soredium contains a group of dividing Trebouxia cells. (c) Isidium formation in Sticta fuliginosa (Hoffm.) Ach. (Peltigerales). The arrow points to an isidium which is “ready to go”. (d) Xanthoria candelaria (L.) Th. Fr. with a basally slightly constricted blastidium (arrows). (e, f) Experimental approach to study options for vegetative symbiotic propagation via thallus fragments. Such fragments are naturally detached during mechanical damage and along wound margins (for details, see Honegger 1995, 1996). (e) Finely chopped thallus fragments of Xanthoria parietina (L.) Th. Fr. (see 5.10c, d) grow into new thalli. (f) Vegetative symbiotic propagation of Xanthoria parietina via detached thallus lobes. This particular specimen was subjected to a very special pre-treatment. After shock-freezing in subcooled liquid nitrogen, freeze-fracturing, sputter-coating with an alloy of gold and palladium and examination with the ionizing electron beam under high-vacuum conditions in a LTSEM at 20 kV, this and several other lobes continued their growth (note: only those specimens survived this treatment which had been examined in the desiccated state!) (HONEGGER, 2012)]

Trebouxia sp. Células isoladas de Usnea antártica coletadas na Ilha James Ross.

Trebouxia é uma alga verde unicelular. É um organismo fotossintético que pode existir em quase todos os habitats encontrados nas regiões polares, tropicais e temperadas. (ver tambem MUGGIA et alii, 2014,  SKALOUD et alii, 2018).

(c) Isidia 

Isidio (plural isidia) são protuberâncias não destacáveis ​​e geralmente com pedúnculos produzidos pelo talo em sua superfície superior. Como a sorédia, os isídios também são compostos por fungos e algas, mas diferem deles uma vez que são cobertos por um córtex definido. 

O componente algal é do mesmo tipo que no talo. Os isídios podem ser em forma de bastão como em Parmelia sp, coralóide, como em Umblicaria postulata, em forma de charuto, Usnea comosa, ou em forma de escama como Collema crispum. 

A principal função dos isídios é aumentar a superfície fotossintética do talo. As vezes estes também atuam como órgãos de propagação vegetativa.

(d) Lóbulos

Algumas protuberâncias dorsoventrais são produzidas nas margens do talo de liquens Parmelia e Peltigera. Essas estruturas são conhecidas como lóbulos e atuam como órgãos da propagação. 

Alguns líquens se reproduzem vegetativamente formando propágulos de diferentes tipos, como filídios (folha ou escama como porções dorsoventrais, por exemplo, Peltigera), blastidia (semelhante a levedura, segmentada, por exemplo, Physcia), esquizídia (escama como, por exemplo, Parmelia), hormocisto (filamentos de algas e hifas fúngicas crescem juntas em uma cadeia de modo semelhante, por exemplo, Lempholema), goniocistos (estruturas semelhantes a soralium), etc.

Reprodução assexuada

Estrutura do Apotécio: é uma estrutura redonda e em forma de taça. Se o apotécio consiste apenas no componente fúngico, é conhecido como tipo de lecideína (por exemplo, Lecidea, Cladonia, Gyrophora) e se consistir em algas e os componentes fúngicos são conhecidos como tipo lecanorina (por exemplo, Lecanora, Parmelia). Pode ser dividido em duas partes 

(1) Disco do Apotécio

(a) Himenium (Técio) 

É a camada fértil superior da apotécio, consistindo de uma camada próxima camada compactada em forma de paliçada de asci semelhante a um saco e cabelo estéril como hifas fúngicas conhecidas como paráfises. Essa camada também é chamada de camada himenial ou hymenium. Cada asco contém 8 ascósporos. Ascósporos são de várias formas e tamanhos, multicelulares uni ou bitunicados e uni ou multinucleado.

(b) Sub-himênio 

A região consiste em hifas estéreis intimamente entrelaçadas. Está presente logo abaixo da camada fértil. 

(2) Margem de Apotécio 

Esta parte envolve o disco e também forma a borda do apotécio. 

Germinação de ascósporos 

Os ascósporos podem ser simples ou septados. Eles são muito leves e facilmente disseminados para uma longa distância pelo vento. Depois de cair em substrato adequado, ele germina e produz hifas do fungo. A hifa cresce em um novo talo de líquen, se entrar em contato com um coponente, a alga apropriada.

Cladonia umbricola (Apotécia)

Cladonia umbricola  (Apothecia)

Cladonia albonigra 

(Fonte: twinferntech)

Por esporulação 

Certos líquenes também podem se reproduzir assexuadamente por meio de conídios (por exemplo, Arthonia), oídios e Picniósporos ou picniósporos, todavia, é de é de ocorrência rara. Em alguns casos as hifas se quebram em pequenos pedaços conhecidos como oídios, enquanto picniósporos são produzidos dentro de estruturas em forma de frasco conhecidas como picnídia.

Cada picnídio se abre para a superfície por meio de um pequeno poro conhecido como ostíolo. A parede picnidial é composto de hifas fúngicas estéreis. Dentro da picnídia, as hifas férteis obstruem os esporos sexuais (picnidiosporos) em suas pontas. Depois de cair em substrato adequado, picnidiósporos germinam e entrando em contato com a alga apropriada, eles se desenvolvem em um novo líquen.

Reprodução Sexuada 

A reprodução sexual em Ascolichens e Basidiolichens é como a classe Ascomycetes e Basidiomicetos, respectivamente. Os ascolichens foram estudados com mais detalhes desse ponto de vista. 

O órgão reprodutor masculino é chamado de espermogônio e o feminino é conhecido como carpogônio. Eles se desenvolvem na mesma hifas ou em duas hifas diferentes do mesmo micélio. 

(i) Espermogonia 

As espermogônias são estruturas em forma de frasco embutidas na superfície superior do talo. Eles se abrem para o exterior por um pequeno poro conhecido como ostíolo. As hifas férteis na cavidade do espermogônio apresentam pequenas cléulas arredondadas em sua ponta. Essas células masculinas são conhecidas como spermatia. Em algumas espécies de líquenes, entretanto, as estruturas semelhantes a picnídios também funcionam como espermogônios. 

(ii) Carpogonium 

Um carpogônio consiste em duas partes (Fig. abaixo), isto é, porção multicelular espiralada inferior chamada ascogônio e a porção superior longa, reta, em forma de fio chamada tricogônio. O ascogônio encontra-se profundamente na porção medular enquanto o tricogino emerge do talo e recebe espermácia.

Fertilização 

Sendo disseminada, a espermácia foi encontrada aderindo à ponta protuberante do tricógino. Esta é a única evidência de que os espermácias funcionam como gametas masculinos. Após a fertilização tricogina murcha. O ascogônio produz hifas acrógenas livremente ramificadas. Essas hifas produzem asci em suas extremidades. Todas as estruturas após a fertilização (ou seja, o desenvolvimento de asci, hifas ascógenas e ascogônio) são circundados por hifas estéreis. 

Isso resulta na formação de corpo de frutificação que é um tipo de apotécio ou peritécio. 

Liquens parasitas de liquens

Líquenes parasitas começam seu desenvolvimento no talo ou dentro do talo de outra espécie de líquen e, lentamente, supercrescem ou superam a competição de seu hospedeiro. (HONEGGER, 2012)

Líquens parasitas. (a) Red Caloplaca anchon-phoeniceon Poelt et Clauzade (Ca-p; Teloschistales), parasita de cinza Aspicilia calcarea (L.) Mudd (Ac; Pertusariales). (b) Rhizocarpon effiguratum (Anzi) Th. Pe. (Re; Lecanorales, Lecanoromycetes) iniciou seu desenvolvimento em Acarospora oxytona (Ach.) A. Massal. (Ao; Acarosporales, Acarosporomycetes); ambos estão sendo superados pelo Sporastatia testudinea (Ach.) A. Massal. (St; Lecanorales). (c) Diploschistes muscorum crostoso (Scop.) R. Sant. (Dm; Ostropales) iniciou seu desenvolvimento nas escamas do talo de Cladonia pocillum (Ach.) Grognot (Cp; Lecanorales).

[Parasitic lichens. (a) Red Caloplaca anchon-phoeniceon Poelt et Clauzade (Ca-p; Teloschistales), parasite of grey Aspicilia calcarea (L.) Mudd (Ac; Pertusariales). (b) Rhizocarpon effiguratum (Anzi) Th. Fr. (Re; Lecanorales, Lecanoromycetes) started its development in Acarospora oxytona (Ach.) A. Massal. (Ao; Acarosporales, Acarosporomycetes); both are getting outcompeted by Sporastatia testudinea (Ach.) A. Massal. (St; Lecanorales). (c) Crustose Diploschistes muscorum (Scop.) R. Sant. (Dm; Ostropales) started its development in the thallus squamules of Cladonia pocillum (Ach.) Grognot (Cp; Lecanorales).]

Os líquen liquenicolas crescem em ou sobre outros líquens, como comensais ou parasitas. Nessas associações, os dois líquen micobiontes têm seus próprios fotobiontes, ao passo que nenhum fotobionte adicional ocorre em fungos liquenícolas (Figura abaixo). Numerosos líquenes de algas verdes podem crescer nos cianoliquens. Muitos deles, como a espécie Toninia, iniciam seu desenvolvimento em cianoliquens, mas posteriormente tornam-se independentes (Rambold e Triebel, 1992). Por outro lado, existem muito poucos casos de cianicoliquens liquenícolas crescendo em líquens hospedeiros de algas verdes. Um exemplo envolve as ocorrências de Lichinodium sirosiphoideum em macroliquens parmelióides (Henssen, 1963). Aqui, como em todas as associações multibiontes, a relação exata entre os fotobiontes cianobacterianos e de algas verdes não é conhecida. O micobionte do líquen liquenícola parece ter uma relação semi-antagônica com o ficobionte hospedeiro, enquanto o micobionte hospedeiro parece ter uma relação semi-antagônica ou independente com o cianobionte do líquen liquenícola (Rambold e Triebel, 1992).

Exemplos de associações fúngico-cianobacterianas: A) Cianoliquen bipartido, B) Cianoliquen (cephalodiate) tripartido, C) Líquen liquenícola de alga verde sobre cianoliquen, D) Cianoliquen lichenicolous em líquen de alga verde, E) Fungo endocapílico liquenicola sobre cianoliquem, F) fungo liquenícola formador de galhas em cianolichen (after Rambold e Triebel, 1992). (RIKKINEN, 2002).

[Examples of fungal-cyanobacterial associations: A. bipartite cyanolichen, B. tripartite (cephalodiate) cyanolichen, C. green algal lichenicolous lichen on cyanolichen, D. lichenicolous cyanolichen on green algal lichen, E. endokapylic lichenicolous fungus on cyanolichen, and F. gall-forming lichenicolous fungus on cyanolichen (after Rambold and Triebel, 1992).]

Alguns líquenes de algas verdes se associam regularmente com cianobactérias de vida livre, geralmente Stigonema ou Gloeocapsa, presumivelmente para acessar um suprimento extra de nitrogênio, uma vez que as cianobactérias são fixadoras naturais de N2 da atmosfera. Essas associações cianotróficas podem ser facultativas ou obrigatórias (Poelt e Mayhofer, 1988). Rambold e Triebel (1992) viram o comportamento cianotrófico como uma estratégia compensatória de líquenes que não têm cianobactérias simbióticas como fotobiontes primários ou como simbiontes adicionais nos cefalódios (cephalodia). Em muitas associações cianotróficas, as cianobactérias de "vida livre" são cobertas por densas camadas de hifas fúngicas. Essas estruturas compostas foram chamadas de paracefalódios (Poelt e Mayhofer, 1988). Além das espécies formadoras de talos, muitos ascomicetos filamentosos obtêm nutrientes de cianobactérias de vida livre sem formar talos bem definidos. A maioria desses fungos são ascomicetes pirenocárpicos, isto é, táxons com ascoma do tipo peritécio. A taxonomia de tais fungos em nível de família e acima permanece incerta (Hawksworth et al., 1995; Aptroot, 1998). Fungos cianófilos "não liquenizados" são muito pouco conhecidos. A natureza de suas interações pode ser difícil de avaliar, mas muitos fungos cianófilos não parecem prejudicar seriamente seus hospedeiros cianobacterianos em cultura. (RIKKINEN, 2002)

Ecologia dos liquens

Organismos pioneiros 

As rochas são colonizadas pelos liquens, que contribuem, junto com outros fatores ambientais (intemperismo), para o processo de formação do solo. Os liquens têm a capacidade de adaptação a ambientes das mais variadas características, e assimilam nutrientes contidos na umidade e na poeira atmosférica, interagindo com os demais fatores do ecossistema. Neste contexto, a captação de nitrogênio disperso no ambiente induz a produção de suas substâncias fenólicas, que quando percoladas para o substrato rochoso promovem sua degradação química (quelação).

Quanto ao habitat os líquen são classificados em 

Saxicolas: quando vivem sobre rochas 

Corticícolas: quando vivem sobre o cortex ou casca das árvores

Foliculosos: vivem sobre folhas 

Terrícolas: vivem no solo entre a serrapilha

A simbiose tem consequências notáveis ​​na capacidade dos líquenes de se adaptarem a condições extremas, sua longevidade e seu crescimento particular. Na verdade, o crescimento do líquen é geralmente muito lento, variando de 0,1 a 1 mm por ano. Líquenes crostosos crescem mais lentamente. Os líquenes em forma de crosta, cujo talo às vezes pode atingir várias dezenas de centímetros, teriam portanto séculos de idade. O baixo crescimento dos líquenes e sua longa vida são a base da liquenometria, método que, a partir do conhecimento de sua taxa de crescimento e da medida dos maiores talos, consiste em avaliar a idade dos líquenes e consequentemente a idade dos substrato onde estão apoiados. No caso do Rhizocarpon geographicum, a medição dos talos permitiu avaliar a idade das morenas glaciais em que esta espécie se desenvolveu aos 300-400 anos.

(encyclopedie)

Os líquenes colonizaram quase todos os ambientes, desde rochas marinhas, onde a maresia traz muito sal,  até as altitudes mais elevadas, desde desertos áridos até regiões de alta latitude, como na Isla grande de Tierra del Fuego, no sul da América do Sul, onde a temperatura é congelante no inverno. Apenas em alto mar, em áreas altamente poluídas e em tecidos de animais vivos eles faltam. O desenvolvimento de cada espécie requer condições ecológicas particulares determinadas pelos tipos de suportes, fatores climáticos e relações com outros seres vivos.

Relação entre o diâmetro dos talos e sua idade presumida, avaliada pela data das morainas que os sustentam, para três espécies crostosas (de Beschel [10], modificado). Na abcissa, os números 1600 a 1850 representam a data aproximada de estabelecimento da moraina, os números 100 a 350 representam a idade presumida do talo, em anos, deduzida das datas anteriores; na ordenada os números de 5 a 25 representam para cada espécie, o diâmetro do maior talo, em cm. As três linhas referem-se a três espécies de líquenes em forma de crosta. (Fonte: encyclopedie) (Lecidea promiscens & Aspicilia cinerea J.M. Sussey; Rhizocarpon geographicum J. Asta).

 

[Relationship between the diameter of the thalli and their presumed age, evaluated by the date of the moraines that support them, for three crustose species (from Beschel [10], modified). On the abscissa, the numbers 1600 to 1850 represent the approximate date of establishment of the moraine, the numbers 100 to 350 represent the presumed age of the thallus, in years, deduced from the previous dates; on the ordinate the numbers 5 to 25 represent for each species, the diameter of the largest thallus, in cm. The three lines refer to three species of crust-like lichens. [Sources: Lecidea promiscens & Aspicilia cinerea © J.M. Sussey; Rhizocarpon geographicum J. Asta]

Os líquens são mais ou menos dependentes do seu substrato de acordo com a sua morfologia: dependência muito próxima no caso dos líquenes crostosos, menos no caso dos líquens foliosos e fruticosos. Os líquens são encontrados em árvores (líquens corticícolas), solo (líquenes terricolas), rochas (líquenes saxícolas), musgos, madeira velha, folhas perenes. Algumas espécies até se desenvolvem como parasitas em outros líquens. Mas eles também podem ser encontrados em uma ampla variedade de superfícies de substratos (paredes velhas, cercas ou postes de madeira ou metal, trilhos de trem, couro velho, plástico, vidro, etc...

O substrato condiciona a economia de água e a instalação do talo por fatores mecânicos e físicos (estrutura histológica e porosidade da casca, densidade e heterogeneidade da rocha, estabilidade, estrutura, tamanho de grão e porosidade do solo) e por fatores químicos (pH e composição química mineral ou substâncias orgânicas dos vários substratos). Algumas espécies indicam a presença de carbonato de cálcio (espécies calcicolas) no substrato. Outros procuram um substrato mais ácido, no solo, na rocha ou na casca (espécies acidófilas). Algumas espécies são indicativas de elementos metálicos e se desenvolvem apenas neste tipo de substrato ou toleram certa quantidade de metais no solo ou na rocha. A presença de ferro em uma rocha é identificada pela cor de ferrugem do líquen talo que a recobre. A riqueza em minerais solúveis, particularmente nitrogênio, está mais frequentemente ligada à presença de excrementos de pássaros e favorece o estabelecimento de líquenes específicos (por exemplo, Xanthoria elegans).

A água desempenha um papel crucial na ecologia dos líquens porque o grau de hidratação do talo determina as funções fundamentais. Alguns organismos podem passar rapidamente do estado de vida ativa quando úmidos para o estado de vida lenta quando seco e vice-versa (fenômeno de reviviscência). No estado seco, o teor de água é estimado entre 15 e 20% do peso seco, enquanto no estado úmido, o teor pode chegar a 200 a 350%. Os líquens do talo gelatinosos, ricos em mucilagem, apresentam os maiores teores de água (até 3500% do peso seco). A imersão em água líquida leva menos de 1 a 2 minutos, enquanto a absorção do vapor é mais lenta e às vezes leva várias semanas. Por outro lado, a dessecação ocorre muito rapidamente.(encyclopedie)

No estado seco, as trocas gasosas são praticamente impossíveis de detectar, mas assim que os talos são umedecidos, a respiração e a fotossíntese são retomadas muito rapidamente. Estudos realizados em grandes altitudes em Xanthoria elegans mostraram que após a hidratação, a respiração recomeça no segundo seguinte e a fotossíntese no minuto seguinte. A retomada da respiração é preparada durante a desidratação pelo acúmulo de gluconato 6-P e a preservação dos nucleotídeos. A alta concentração de polióis nos dois simbiontes de Xanthoria elegans contribui para a proteção dos constituintes celulares e para a preservação da integridade das estruturas intracelulares durante a secagem. Após a hidratação, o gluconato 6-P é imediatamente metabolizado e fornece os substratos necessários para a respiração. Há também atividade fotossintética significativa do talo úmido de Xanthoria elegans em baixas temperaturas, o que poderia ajudar esse líquen a aproveitar breves oportunidades de hidratação em altitudes mais elevadas, como o derretimento da neve, promovendo assim o seu crescimento nas condições adversas dos climas de alta montanha. (encyclopedie).

Quando secos, os líquenes são muito resistentes a temperaturas extremas. Em grandes altitudes, os líquenes podem suportar longos períodos de temperaturas muito baixas ou muito altas, por exemplo, na superfície de rochas onde a radiação solar produz temperaturas de até 50°C. (encyclopedie)

A distribuição de algumas espécies é condicionada por variações de temperatura ao longo de um longo período de tempo: há atualmente uma expansão para o norte da faixa de líquen em relação ao aquecimento global, por exemplo, Flavoparmelia soredians) (esta é uma propriedade bastante geral, como visto para pássaros em "Como os pássaros se adaptam a um clima em mudança?). 

Trabalho condizido em altitude foi realizado sobre o efeito da radiação UV em Cetraria islandica durante o verão. A radiação não mostrou efeito significativo nos pigmentos fotossintéticos e na respiração medida à noite. Por outro lado, os UVBs resultaram em uma diminuição significativa na concentração de 8 dos 12 compostos fenólicos. Isso significa que em Cetraria islandica, os compostos fenólicos têm considerável resistência aos raios ultravioleta e explicam a capacidade desse líquen de resistir às radiações de grandes altitudes.

Os líquenes instalam-se sobre rochas por ação mecânica e química: em rochas calcárias, o ácido oxálico dos líquenes promove a dissolução do carbonato de cálcio, que é transformado em oxalato de cálcio pelos talos. (encyclopedie)

Em rochas ácidas, as substâncias de líquen atacam fisicamente a rocha por meio da dissociação de minerais. (encyclopedie)

Colonização de quartzito por Rhizocarpon Geographicum, líquen crustoso. Siga as setas: germinação dos esporos do fungo, formação do hipotálo preto e da primeira aréola contendo a alga, desenvolvimento de outras aréolas no hipotálo altamente desenvolvido, confluência das aréolas, às vezes, confluência do tálio.

Colonization of quartzite by Rhizocarpon geographicum, crustose lichen. Follow the arrows: germination of the fungus spores, formation of a black hypothalle and the first areola containing the algae, development of other areolaes on the highly developed hypothallus, confluence of the areolaes, sometimes, confluence of the thallium. [Source: Photos J. Asta] from ref. (16)

Um estudo sobre a ação dos líquens em monumentos históricos mostrou que a penetração dos filamentos miceliais do talo do líquen em um substrato granítico pode chegar a 2 mm. Os talos são então capazes de realmente “digerir” a sílica e incorporá-la.(encyclopedie).

A lava emitida durante as erupções é rapidamente colonizada por líquens. Podemos citar Stereocaulon vesuvianum, uma espécie com algas verdes e cianobactérias, cuja primeira localização foi encontrada nos depósitos vulcânicos do Vesúvio, Dyctionema pavonia, que se desenvolve, por exemplo, no flanco do vulcão Soufrière em Guadalupe. (encyclopedie)

Trabalhos realizados sobre a colonização de quartzitos em ambientes alpinos possibilitaram entender a estratégia de colonização de Rhizocarpon geographicum. O talo crostoso desta espécie consiste em compartimentos contendo fungos e algas (ou aréolas). Os esporos do fungo germinam formando um micélio preto (hipotalo) que cresce radialmente e no qual uma aréola inicial é formada. Outras aréolas aparecem no hipotalo e confluentes. Os primeiros talos formados podem, por sua vez, confluir e dar origem a talos inteiros que podem atingir tamanhos de 15 cm de diâmetro.

Origem 

Como muitas outras disciplinas vivas, a liquenologia é confrontada com a questão das origens. Há cerca de cinquenta anos, ainda se pensava que os primeiros vestígios definitivos de líquenes, encontrados na lenhite da Renânia e no âmbar do Báltico, (Rhineland lignites and Baltic amber) datavam apenas da era terciária. Assim, um dos primeiros líquenes fossilizados, Anzia electra, encontrado no âmbar báltico da Alemanha (Terciário, Mioceno Inferior, 20 Ma) já mostra um pequeno talo foliado com lobos estreitos, uma camada esponjosa, uma medula de duas camadas e rizinas. (encyclopedie)

É certo que os líquenes não se constituíram desde o início, mas sofreram uma evolução da qual apenas começamos a conhecer algumas etapas. Entre os constituintes do líquen, as cianobactérias apareceram 3.800 Ma nos primeiros vestígios de vida terrestre (estromatólitos) encontrados em particular na Austrália. Na origem dos cloroplastos das células eucarióticas após uma endossimbiose (ver Simbiose e evolução: na origem da célula eucariótica), eles permitiam que as plantas realizassem a fotossíntese. 

Os fungos, por outro lado, são difíceis de fossilizar e os primeiros fungos reais aparecem no Pré-cambriano. Fósseis que já mostram uma possível associação entre um fungo e uma alga foram descobertos no Pré-cambriano da África do Sul (de 2.700 a 2.300 bilhões de anos). (encyclopedie)

Posteriormente, os fungos se transformaram paralelamente ao mundo das plantas e as associações simbióticas (micorrizas, líquens) são o resultado de uma longa evolução de interações com organismos fotossintéticos. 

Vestígios antigos de líquenes foram encontrados na formação fossilífera de Dushanto (China, Província de Guizhou), datando do início do período Ediacarano (635-551 Mya). Esses microfósseis excepcionalmente preservados mostram filamentos finos associados a células que foram interpretadas como cianobactérias ou algas verdes semelhantes aos organismos atuais. Um fungo provavelmente liquenizado, Cosmochlaina, descoberto na Inglaterra no Ordoviciano Médio (460 Mya) mostra um córtex intacto e uma segunda camada cortical em microscopia eletrônica. Mas o fotossimbionte não foi encontrado.(encyclopedie)

Dois fósseis do Devoniano Inferior encontrados na Inglaterra, Cyanolichenomycitis devonicus e Chlorolichenomycitis salopensis, são considerados os primeiros líquenes verdadeiros a serem encontrados devido à sua semelhança estrutural com os líquenes existentes. Na verdade, o primeiro fóssil mostra um talo heteromérico com um córtex espesso na superfície e uma medula cheia de colônias de cianobactérias semelhantes aos atuais Nostocs. Esses fósseis são interpretados como líquenes pertencentes à Pezizomicotina, com estrutura anatômica semelhante à dos atuais Lecanoromicetos. 

A simbiose do líquen é provavelmente muito mais antiga do que as amostras comprovadas de líquen. As descobertas são dificultadas pelo fato de que os componentes do líquen são difíceis de fossilizar e as amostras encontradas geralmente são de baixa qualidade. No entanto, é de se esperar que os métodos de investigação atuais (datação, biologia molecular, etc.) que continuam a ser aprimorados forneçam informações valiosas para futuras descobertas de líquens fósseis. (encyclopedie)

Parece altamente provável que a colonização da superfície das rochas ou solo por vários tipos de microrganismos e líquenes em zonas climáticas apropriadas foi um dos primeiros passos na conquista de terras por organismos vivos durante o Devoniano. A existência atual da crosta biológica dá uma ideia de algumas das formas primitivas dessa colonização, mas muitas outras foram possíveis. Atualmente, as áreas de vegetação terrestre existentes nos ecossistemas mais extremos (Ártico, Antártico, Alpino, deserto e estepe) são dominadas por líquenes onde há pouca ou nenhuma pressão competitiva de plantas superiores devido às condições ambientais adversas. Quando apareceram, as plantas superiores foram então capazes de se estabelecer em rochas e sedimentos parcialmente alterados pela atividade de microrganismos e dos líquens. Em seguida, eles próprios participaram da formação de um solo, no qual puderam se enraizar e se desenvolver, e do qual se alimentaram com seus próprios detritos orgânicos.

Resumo 

1. Lichens grow in all environments except the high seas, on the tissues of live animals and in highly polluted areas.
2. Lichen symbiosis is more complex than previously thought: the structure of the thallus shows not only the presence of two basic partners (a fungus + a green algae and/or a cyanobacterium) but also that of many bacteria and a unicellular fungus recently discovered.
3. Lichens are reviviscent: after desiccation, they are able to return to active living as soon as they are rehydrated.
4. In the presence of algae only, the fungus produces lichen substances that facilitate the fixation of lichen on the substrate and help to protect it.
5. Lichens grow very slowly and some lichens can live for several centuries.
6. Lichens are pioneers: they have the ability to settle on substrates that are very low in nutrients and can withstand extreme temperature and light conditions.
7. The first known lichens date back to the Devonian.(encyclopedie).

Bioincação e qualidade do ar 

https://www.encyclopedie-environnement.org/en/life/lichens-environmental-quality/   

A seguir, são mostrados alguns líquens registrados por Batista e Benatti (2011) na região centro-oeste do Brasil, no município de São Carlos/SP. Mais abaixo aparecem líquens da região da Patagônia, Argentina e líquens da Tierra del Fuego/AR, coletados por uma equipe de brasileiros da UFMS (2018).

Espécimes de gêneros de fungos liquenizados do campus da Universidade Federal de São Carlos. 1) Bulothrix sp. 2) Candelaria sp. 3) Canoparmelia sp. 4) Cladonia sp. 5) Coccocarpia sp. 6) Dirinaria sp. 7) Heterodermia sp 8) Heterodermia sp (espécie sem córtex inferior). Barras de escala=1cm.

(Batista e Benatti, 2011).

Espécimes de gêneros de fungos liquenizados do campus da Universidade Federal de São Carlos. 9) Hypotrachyna sp. 10) Leptogium sp. 11) Myelochroa sp. 12) Parmelinella sp. 13) Parmelinopsis sp. 14) Parmotrema sp 15) Parmotrema sp. (ex Canomaculina sp.) 16) Parmotrema sp. (ex Rimelia). Barras de escala= 1cm.(Batista e Benatti, 2011).

Espécimes de gêneros de fungos liquenizados do campus da Universidade Federal de São Carlos. 17) Physcia sp. 18) Peucocyphellaria sp. 19) Punctelia sp. 20) Pyxine sp. 21) Ramalina sp. 22) Sticta sp. 23) Teloschistes sp. 24) Usena sp. Barras de escala=1cm. (Batista e Benatti, 2011)

(Fonte: Luis.impa s/d)

(Fonte: Luis.impa s/d)

(Fonte: Luis.impa s/d)

Espécimen de liquen del género Rhizocarpon subgénero Rhizocarpon. 

(Zilio et alii, 2017).

(Fonte: Spilmann, 2018)

(Fonte: Spilmann, 2018)

(Fonte: Spilmann, 2018)

(Fonte: Spilmann, 2018)

(Fonte: Spilmann, 2018)

(Fonte: Spilmann, 2018)

(Fonte: Spilmann, 2018)

Líquens do Parque Farroupilha e 

outras localidades de Porto Aelgre/RS

Dossena e Paim, 2021

PARQUE ESTADUAL DE ITAPUÃ

COLETA EM LISBOA

Líquen crostoso e liquem folioso 

fotografado em Porto/Portugal por um dos autores.

(A. Dossena)

PARQUE FARROUPILHA

REDENÇAO

Sistemática e taxonomia 

No século XVIII, em sua obra Species Plantarum (1753), Lineu distribuiu os liquens entre algas e briófitas. Por viverem expostos a luz, por não possuirem possuírem órgão reprodutivos constícuos como as plantas, e alguns possuírem coloração em tonalidades de verde, foram por muito tempo considerados vegetais. 

Species Plantarum 

Carli Linnæi, 1753.

CAROLI LINNÆ

Os autores que consideravam os liquens como fungos, colocavam-nos em um grupo taxonômico especialmente criado para eles (Hale 1984, Marcelli 2006). 

Já no século XIX, Nylander publicou seu próprio sistema de classificação, rejeitando o uso de esporos para classificação de gêneros e usando estrutura interna do talo e o tipo de “gonidia” que se acreditava serem estruturas de reprodução e que mais tarde, descobriu-se serem as algas (Hale 1984). 

Wilhelm Nylander (1822 - 1899)

Wilhelm Nylander, nasceu Oulu, Finlândia (na época parte do império Russo. A finlandia foi reconhecida como independente pelo Governo Bolchevique de Vladimir Ilyich Ulyanov Lenin, pelo Conselho do Comissariado do Povo e pelo Comitê Executivo Central de Toda a Rússia, este o mais lato corpo executivo da URSS em 31/XII/1918). Nylander estudou medicina tornando-se cirurgião, graduando-se em 1847. Com vasto conheciemento em briologia, botânica, micologia e entomologia (mirmecologia), interessou-se pelos líquens para os quais desenvolveu um sistema de classificação baseado nas estrutuas vegetativas e na reação a agentes químicos. Nylander foi pioneiro na técnica de determinação da taxonomia de líquenes pelo uso de reagentes químicos, como hidróxido de potássio, tinturas de iodo e hipoclorito de cálcio, ainda usados ​​por liquenologistas como os testes K e C.

Ainda no século XIX, Edvard August Vainio (Pai da Liquenologia Brasileira) defendeu a ideia de que não havia motivos para considerar os liquens separados dos outros fungos nos sistemas de classificação, pois a única diferença visível era a presença de fotobiontes. As ideias de Vainio não tiveram muita aceitação na época. Apesar de seus conceitos genéricos serem amplos e artificiais, eram mais apropriados que os demais sistemas propostos na época (Marcelli 1998b). Durante a primeira metade do século 20, período de entre a Grande Depressão e o pós Segunda Guerra, Zahlbruckner compilou, em 10 volumes, todas as espécies de fungos liquenizados, baseado nas ideias de Nylander. O único problema era que Nylander não acreditava na teoria da evolução e, por isso, considerava os liquens um grupo independente, em um sistema de classificação totalmente artificial (Hale 1984, Marcelli 2006).

Cladonia sp

(Fonte: dayliwelle)

O Catalogus Lichenus Universalis foi uma grande obra de compilação e serviu como base para as pesquisas, e os liquenólogos, apesar de descontentes, seguiram essa linha que também foi adotada nos livros e meios universitários (Hale 1984, Marcelli 2006). Foi em 1950 que o Código Internacional de Nomenclatura Botânica (CINB), que regia a taxonomia dos fungos, declarou que “o nome dado ao líquen deve ser entendido como aquele aplicado ao fungo”. Em 1981, o CINB eliminou oficialmente o grupo taxonômico Lichenes (Marcelli 2006). Quando se trata de uma abordagem taxonômica (quando o fungo é o foco principal) é correto que se use o termo fungo liquenizado. O termo líquen deve ser usado quando se refere à associação como um todo, ou seja, envolvendo o fungo e a alga (Marcelli 2006).

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Xanthoria elegans

ESCÓLIOS

Vertical and horizontal photobiont transmission within populations of a lichen symbiosis (2012)

F. Dal Grande, I. Widmer, H. H. Wagner, C. Scheidegger

Abstract

Lichens are widespread symbioses and play important roles in many terrestrial ecosystems. The genetic structure of lichens is the result of the association between fungal and algal populations constituting the lichen thallus. Using eight fungus- and seven alga-specific highly variable microsatellite markers on within-population spatial genetic data from 62 replicate populations across Europe, North America, Asia and Africa, we investigated the contributions of vertical and horizontal transmission of the photobiont to the genetic structure of the epiphytic lichen Lobaria pulmonaria. Based on pairwise comparisons of multilocus genotypes defined separately for the mycobiont and for the photobiont, we inferred the transmission mode of the photobiont and the relative contribution of somatic mutation and recombination. After constraining the analysis of one symbiont to pairs of individuals with genetically identical symbiotic partners, we found that 77% of fungal and 70% of algal pairs were represented by clones. Thus, the predominant dispersal mode was by means of symbiotic vegetative propagules (vertical transmission), which dispersed fungal and algal clones co-dependently over a short distance, thus shaping the spatial genetic structure up to distances of 20m. Evidence for somatic mutation generating genetic diversity was found in both symbionts, accounting for 30% of pairwise comparisons in the alga and 15% in the fungus. While the alga did not show statistically significant evidence of recombination, recombination accounted for 7.7% of fungal pairs with identical algae. This implies that, even in a mostly vegetatively reproducing species, horizontal transmission plays a role in shaping the symbiotic association, as shown in many coral and other symbioses in nature.

A fungus-type β-galactofuranan in the cultivated Trebouxia photobiont of the lichen Ramalina gracilis

A structural characterization of polysaccharides extracted from the aposymbiotically cultured photobiont of the lichen Ramalina gracilis was carried out in order to compare them with those previously found in the symbiotic thallus. The photobiont was isolated from thallus fragments, following the method of Yamamoto, and cultivated in a liquid nutrient medium. Freeze-dried cells were defatted, and the polysaccharides extracted successively with water and aq. 10% KOH, each at 100 °C. After purification, the soluble fractions provided a polysaccharide containing a (1 → 5)-linked β-galactofuranosyl backbone, substituted in a small proportion at O-6 by β-Galf units. Amylose was also found, as insoluble material obtained on freeze-thawing of the alkaline extract. These polysaccharides have not been found in the symbiotic thallus of Ramalina gracilis, which contained only water-soluble (isolichenan) and insoluble glucans (nigeran and laminaran), and galactomannan. Surprisingly, the galactofuranan has similarities with those found in some fungal cell walls.

Fotografia de liquens

https://youtu.be/Fkw_VF5zDT0

Aula prática de liquens

https://www.youtube.com/watch?v=9XQMOmQxgmY